はっきりとした創建年は不明ですが、738年(天平10年)の『周防国正税帳』にその名が記載される大変古い由緒を持つ神社です。
この神社から分霊された大阪府八尾市の玉祖神社は710年(和同3年)に勧請されたもので、ほかに数社ある同名の神社は、この周防国一宮である玉祖神社から勧請を受けたものです。
1195年(建久6年)には俊乗房重源(しゅんじょうぼうちょうげん)上人が東大寺再建完成を感謝し、社殿を造営し、同時に10町の免田を寄進しています。
祭神は、延喜式神名帳には、『玉祖神社二座』とありますが、玉祖命のほかは不詳です。
玉祖命は、勾玉や管玉をつくる人々の祖先神で、三種の神器の一つ、八坂瓊曲玉(やさかにのまがたま)をつくった神様と言われています。
また、境内では国指定天然記念物・黒柏鶏(くろかしわけい)が発祥の地として神社境内で飼育されています。