はっきりとした創建年は不明ですが、738年（天平10年）の『周防国正税帳』にその名が記載される大変古い由緒を持つ神社です。
この神社から分霊された大阪府八尾市の玉祖神社は710年（和同3年）に勧請されたもので、ほかに数社ある同名の神社は、この周防国一宮である玉祖神社から勧請を受けたものです。
1195年（建久6年）には俊乗房重源（しゅんじょうぼうちょうげん）上人が東大寺再建完成を感謝し、社殿を造営し、同時に10町の免田を寄進しています。
祭神は、延喜式神名帳には、『玉祖神社二座』とありますが、玉祖命のほかは不詳です。
玉祖命は、勾玉や管玉をつくる人々の祖先神で、三種の神器の一つ、八坂瓊曲玉（やさかにのまがたま）をつくった神様と言われています。
また、境内では国指定天然記念物・黒柏鶏（くろかしわけい）が発祥の地として神社境内で飼育されています。
